Действие игры «Dreamfall» начинается спустя десять лет после событий, описанных в «The Longest Journey», и разворачивается в двух параллельных мирах: магической Аркадии и технологическом Старке, фактически являющемся Землей XXIII века. В игре три ключевых персонажа. Зои Кастильо, главная героиня «Dreamfall», живёт в Старке; она расследует загадочное исчезновение своего друга и иные странные явления, которые в итоге приводят её в Аркадию. Эйприл Райан — одна из предводителей движения повстанцев, сражающихся против империи Азади, захватившей северные земли Аркадии. Киан Альване — опытный азадийский воин, посланный убить Эйприл. Каждый из этих трёх персонажей имеет своё особое видение единой истории, свои уникальные способности. Вначале три сюжетные линии развиваются независимо, но затем судьбы героев переплетаются воедино.

Предыстория
В древности на Земле сосуществовали наука и магия. Но человечество стало развиваться не самым удачным образом, и над миром нависла угроза техномагической катастрофы. Для её предотвращения Земля была разделена на два независимых параллельных мира. Старк — мир, где правят наука и технология и где живёт игрок; магия здесь невозможна. Аркадия — мир, где правит магия и обитают сказочные существа; но технологии и наука застыли здесь на уровне Средневековья. Перемещаться между двумя этими мирами могут лишь немногие люди, обладатели чрезвычайно редких умений: Скользящие, способные к прямому физическому перемещению, и Сновидцы, способные материализовываться в одном мире, пока их тело спит в другом. Равновесие между двумя мирами — Баланс — поддерживается Хранителями, сменяющими друг друга каждую тысячу лет, и контролируется аркадийским Орденом Стражей. Нарушение Баланса смертельно опасно для обоих миров.
Однажды Баланс покачнулся. Двенадцатый Хранитель исчез со своего поста, в то время как тринадцатый ещё не приступил к исполнению своего долга. Эйприл Райан, жительнице Старка, обладавшей способностью перемещаться между мирами, удалось вернуть Хранителя и восстановить Баланс; её приключения составили сюжет игры «The Longest Journey».
Но нарушение Баланса не прошло бесследно, и в обоих мирах стали синхронно развиваться странные события.
В Аркадии ослабло значение магии и начались войны. Север Аркадии, в том числе и город Маркурия, резиденция Ордена Стражей, был захвачен теократической Азадийской империей. Орден был практически уничтожен. Азади истребили все религии, отличные от их собственной, и отправили в гетто всех жителей города, имеющих отношение к магии. Азади презирают магию и двигаются по технологическому пути, ими изобретены дирижабли и паровые машины. Облик Маркурии изменился до неузнаваемости: азади строят в её центре гигантскую башню непонятного назначения, уходящую вершиной в облака. Местные жители подняли против азади движение Сопротивления, одной из лидеров которого является теперь Эйприл Райан.
В Старке произошли события, позже названные Коллапсом. Технологии были отброшены на два столетия назад: стали невозможны полёты со сверхсветовой скоростью, антигравитация, нейроинтерфейсы. Возможной причиной Коллапса стало то, что технологии Старка слишком развились и приблизились к уровню магии — а магия для Старка запрещена. За последующие десять лет человечество сумело отойти от шока Коллапса, но мир значительно изменился. Международные коммуникации были восстановлены лишь благодаря возвращению к более старым технологиям. Была создана беспроводная информационная Сеть (англ. Wire), соединяющая всю электронику мира в единое целое. Вмешательство в инфраструктуру Сети является преступлением. Глобальное полицейское агентство «ОКО» (англ. The EYE) следит за порядком в мире, за сохранностью Сети и — посредством Сети — за всеми гражданами Старка. Фактически в Старке установлен тотальный информационный контроль под предлогом предотвращения очередного Коллапса.

История

Аркадия.
В Старке идёт 2219 год. Японская корпорация WATI, специализирующаяся на развлечениях и игрушках, собирается вывести на рынок новый продукт — дример (англ. Dreamer console), использующий технологию чтения, трансляции и индукции сновидений. Дример позволяет видеть осознанные сны «на заказ». Трансляция снов осуществляется посредством сети «DreamNet», центр которой — суперкомпьютер «Айнгана». Но корпорация умалчивает, что эта технология может быть использована не только для развлечений, а и для массовой промывки мозгов. Исследования засекречены, проект носит кодовое имя «Алькера».
Одним из побочных продуктов исследований WATI стала Вера (англ. Faith) — маленькая виртуальная девочка, которая время от времени появляется в Сети, вызывая в ней мощные помехи, так называемый Шум (англ. Static). Шум ухудшает всемирную связь и приносит немало беспокойства властям.
Зои Кастильо, главная героиня игры, страдает меланхолией и бесцельно убивает своё время. Но загадочное исчезновение её бывшего парня — журналиста Резы Темиза, занимавшегося расследованием проекта «Алькера» — заставляет Зои встряхнуться и заняться поисками. Одновременно Зои начинают преследовать странные видения: девочка Вера регулярно появляется перед ней на телеэкранах и призывает: «Найди Эйприл, спаси Эйприл». «Какую Эйприл?» — недоумевает Зои и едет по следам Резы в Ньюпорт, мегаполис на западном побережье США. Там она встречает старых друзей Эйприл Райан; эта встреча многое для неё проясняет. Затем на Зои нападают агенты WATI и насильно соединяют её с дримером. Зои засыпает.
Во сне Зои переносится вначале в Зиму — пустынный снежный мир, в котором живёт Вера — а затем в Аркадию. Зои — Сновидец; пока её тело спит в Старке, она ощущает своё физическое присутствие в Аркадии и может общаться с её жителями. Зои находит Эйприл Райан, которая давно потеряла свои способности Скользящей и стала одним из предводителей повстанцев, — но Эйприл и слышать ничего не хочет о Вере и её предупреждениях.
Очнувшись в Ньюпорте, Зои продолжает разыскивать Резу Темиза и едет в Японию. Там ей становится известна зловещая суть проекта «Алькера». Стремясь помешать его осуществлению, Зои проникает в здание корпорации WATI и внедряет троян в суперкомпьютер Айнгану, что приводит к его перегрузке. В поисках выхода из здания Зои случайно попадает в кабинет Элвина Питса, основателя WATI и руководителя проекта «Алькера», и имеет удовольствие побеседовать с ним лично. Уйти, не попавшись в лапы охраны, ей удаётся с большим трудом. Также, Зои узнаёт что Питс уничтожил личность Резы, когда тот рылся в сети компании.
Тем временем в Аркадии, Эйприл Райан следит за загадочным властным человеком в капюшоне, которого азади называют Пророком и под руководством которого строят свою циклопическую Башню. Следуя за Пророком, Эйприл попадает в обширные пещеры под городом Маркурией и затем в место, которое она называет «Палатой сновидений». Она входит в Палату в тот самый момент, когда Зои в Старке приближается к суперкомпьютеру «Айнгана», и перегрузка компьютера совпадает с мощным выбросом энергии в Палате сновидений. Эйприл слышит в этом сгустке энергии тысячи человеческих голосов. Ничего не понимающая и обеспокоенная, она отправляется на поиски ответов и добирается до тринадцатого Хранителя, но Хранитель уверяет её, что все эти странные происшествия не несут угрозы Балансу. Вернувшись в Аркадию, Эйприл обнаруживает, что Зои снова здесь, схвачена азадийцами и обвинена в колдовстве.
В это время Киан Альване приезжает в Маркурию со специальным заданием Шести Императриц: разыскать и убить вождя повстанцев, которого азади называют Скорпионом. Киан случайно встречается с Эйприл, не подозревая, что она и есть Скорпион, и между ними завязывается ожесточённый спор о действиях азадийцев в Северной Аркадии. В споре Эйприл удаётся немного приоткрыть Киану глаза на истинное положение вещей. Затем Эйприл освобождает Зои из тюрьмы, но снова отказывается слушать её «бредни» о Вере и опасности — и отправляется в тайный посёлок повстанцев, расположенный среди болот. Внезапно посёлок подвергается атаке десантников-азадийцев, прибывших на дирижаблях. Эйприл получает удар копьём и падает в болото. Киан пытается защитить её, но неудачно, и его арестовывают за измену. Зои наблюдает за всем происходящим издалека, не имея возможности предпринять что-либо.
Вновь очнувшись в Старке, Зои узнаёт, что источник сетевого Шума как-то связан с заброшенной лабораторией близ Санкт-Петербурга. Зои едет в Россию и находит записи учёных, из которых узнаёт, что здесь в рамках проекта «Алькера» проводились опыты над Верой. Веру использовали для тестирования галлюциногена «Морфей», необходимого для работы дримеров. Вера умерла после передозировки, но её сознание переместилось в «Айнгану» — суперкомпьютер сети «DreamNet».
Расстроенная Зои возвращается домой в Касабланку. Там её поджидает Елена Чанг, одна из причастных к проекту «Алькера». Чанг просит Зои встретиться с Верой и убедить её уйти в небытие, чтобы таким образом прекратить Шум, который нарушает работу Сети и грозит миру вторым Коллапсом. При помощи дримера Зои возвращается в Зиму для последнего разговора с Верой. Вера «засыпает» и исчезает… Это приводит к серьёзному сбою суперкомпьютера «Айнгана», и, воспользовавшись возникшим замешательством, кто-то из помощников Элвина Питса убивает своего босса и берёт под контроль WATI и проект «Алькера». Но прежде чем Зои очнулась, Чанг вводит ей большую дозу «Морфея», и Зои остаётся в коме.

Финал
Не имея возможности очнуться в реальности, Зои оказывается в странном пустынном месте между двумя мирами — Мире Снов — и рассказывает свою историю встреченному там Страннику. На протяжении всей игры Зои была в Мире Снов, и все события, происшедшие в игре, были её рассказом-воспоминанием. Перед тем как её дух покинул Старк, Зои увидела живого Резу, разговаривающего с её отцом. Понимая, что это не настоящий Реза, Зои безуспешно пытается предупредить отца.
Перед финальными титрами игрок видит телерекламу, анонсирующую появление дримеров в продаже.
Множество вопросов, возникающих у игрока во время игры и не находящих ответа, напоминают части огромной головоломки, которая должна сложиться в единое целое. Погибла ли Эйприл Райан; выживет ли Зои Кастильо; почему было сказано вопреки очевидному, что Зои спасла Эйприл; что предпримет Киан Альване, разум которого Эйприл пробудила от фанатической спячки; какова связь между суперкомпьютером «Айнгана» и Палатой сновидений; зачем азадийцы строят в Меркурии гигантскую башню; что произойдёт в Старке с приходом дримеров на рынок; что такое Мир Снов и является ли Зима его частью; каково значение множества вторичных сюжетных линий, эпизодических интригующих событий и персонажей — Пророка, Странника, Брайана Вестхауза, внезапно появляющегося после финальных титров игры; и что, в конце концов, станет с Балансом и мирами.